被子植物自交不親和性起源、丟失和重獲的高度動態進化機制

責編 | 王一

陸地生物佔地球生物總數的85%，其多樣性與被子植物的起源和擴張密切相關。被子植物約有20多萬種，是植物界最大的類群，但其形成和擴張的原因仍為未解之謎。現存被子植物中，約40%具有自交不親和性

（Self-incompatibility， SI）

。SI是一種正常可育的雌雄同花被子植物自花授粉後不能產生合子的現象，對於促進其異交併增加其多樣性至關重要。被子植物在進化過程中，由於受到起伏不定的來自自交或異交的選擇壓力，其SI會發生頻繁的丟失和重獲。在真雙子葉植物中，目前共發現四類不同分子機制的SI，包括常見於車前科、茄科、薔薇科和芸香科的1類、十字花科的2類、罌粟科的3類和報春花科的4類SI。

如此多樣的SI機制是如何起源和演化的？四類SI機制的演化關係又是什麼？這些問題的闡明將為揭示早期被子植物物種形成和擴張的機制提供關鍵線索。

11月4日，中國科學院遺傳與發育生物學研究所

薛勇彪

研究組、復旦大學張一婧研究組和英國John Innes中心

Enrico Coen

研究組合作在

The Plant Cell

發表了題為

Origin, Loss and Regain of Self-Incompatibility in Angiosperms

的研究論文。該研究利用系統基因組演化分析、遺傳學驗證和生物學功能研究揭示了被子植物SI起源、丟失和重獲的高度動態進化機制。

SI通常由包含緊密連鎖的雌性和雄性

S

基因的單一復等位的

S

位點所控制。其中，1類SI的雌性

S

基因編碼一個T2類核酸酶即S-核酸酶，而雄性

S

基因則編碼多個C端為FBK或FBA結構域的F-box蛋白SLF。異交授粉時，由於多個SLF可協同識別並解除異己S-核酸酶的細胞毒性，因而產生異交親和反應；而在自交授粉時，自己S-核酸酶的毒性由於無法被抑制，最終產生自交不親和反應。

該研究首次發現來自毛茛科、茄科、車前科和薔薇科的多個物種的SLF均能有效解除茄科植物雜交矮牽牛S-核酸酶的細胞毒性，進而打破其SI，並且這種跨物種SLF打破SI的機率顯著高於種內，表明祖先SLF具有高效解除S-核酸酶毒性的能力，而隨著逐步進化和選擇，SLF的數量顯著擴增，其協同解毒能力也有所增加。研究人員進一步對來自種子植物59個科的物種進行

S

位點結構分析，發現編碼雌性自交不親和決定因子T2類核酸酶和雄性自交不親和決定因子FBK或FBA結構域蛋白的1類

S

位點結構在被子植物起源之初即已產生，表明該類

S

位點極其古老，可能與被子植物的起源和擴張有關。

隨後，透過對真雙子葉植物22個物種的自交不親和性及

S

位點特徵進行歸納分析，研究人員系統總結出真雙子葉植物SI的三種丟失路徑和四種重獲路徑

（圖A）

。其中，由於全基因組複製和1類

S

位點重複所導致的1類SI的丟失最為普遍，例如自交親和的耬鬥菜

（

Aquilegia coerulea

）

和菜豆

（

Phaseolus vulgaris

）

均包含2-3個1類

S

位點。該丟失路徑主要基於競爭性相互作用的原理。競爭性相互作用是指四倍體植物產生的

S

基因型雜合的二倍體花粉可以打破自交不親和性的現象。對於基因組中存在多個獨立的1類

S

位點的植物，由於其中一個

S

位點的SLF可以識別並解除另一個

S

位點所編碼的異己S-核酸酶的細胞毒性，因此該類植物所產生的花粉為

S

基因型雜合併且親和。此外，一些物種則透過刪除或失活1類

S

基因從而丟失了SI，該路徑常見於栽培種，例如自交親和的栽培金魚草

（

Antirrhinum majus

）

和栽培番茄

（

Solanum lycopersicum

）

均喪失了雌性自交不親和決定因子S-核酸酶；而另一些物種則完全刪除了1類

S

位點從而丟失了該類SI機制，例如報春花

（

Primula vulgaris

）

、甘藍

（

Brassica oleracea

）

和擬南芥

（

Arabidopsis thaliana

）

。儘管如此，為了避免自交衰退，促進適應性生存和進化，一些自交親和的物種透過失活或刪除重複的1類

S

位點進而重新獲得了1類SI，例如自交不親和的西班牙金魚草

（

A。 hispanicum

）

、多毛番茄

（

S。 habrochaites

）

和柚子

（

Citrus maxima

）

等；而另一些物種則演化出了新的2類甘藍

（

B。 oleracea

）

、3類罌粟

（

Papaver somniferum

）

或4類報春花

（

P。 vulgaris

）

的SI

（圖B）

。

這些結果揭示了SI的起源和進化機制，為深入研究被子植物的起源和擴張提供了一個新的分子進化理論框架。

圖。 顯花植物自交不親和性的起源、丟失與重獲機制

中國科學院遺傳與發育生物學研究所

薛勇彪

研究員、復旦大學

張一婧

研究員和英國John Innes中心

Enrico Coen

教授為論文的共同通訊作者。中國科學院遺傳與發育生物學研究所

趙洪

博士、

張越

博士、西北師範大學

張輝

博士、中國科學院遺傳與發育生物學研究所

宋硯齋

博士、復旦大學

趙飛

博士、中國科學院遺傳與發育生物學研究所

張玉娥

副研究員、中國科學院北京基因組研究所博士生

朱斯慧

為論文的共同第一作者。本研究得到國家自然科學基金專案和中國科學院戰略先導研究計劃的資助。

論文連結：

https://doi.org/10.1093/plcell/koab266