動物所揭示蝗蟲聚群成災的奧秘

蝗災與旱災、洪災並稱我國曆史上的三大自然災害，曾造成嚴重的農業和經濟損失。飛蝗是世界上分佈最廣泛的蝗蟲，據我國近2000多年的歷史記載顯示，大規模的蝗災發生過800多次。飛蝗至今仍然是非洲、亞洲、中東和澳大利亞的重要農業害蟲。沙漠蝗雖然僅僅分佈在非洲、中東、南歐和南亞地區，但危害的記載可以追溯到5000多年以前。這兩種蝗蟲災害一直被認為是人類主要的瘟疫之一。從2019年到2020年6月，沙漠蝗的爆發從非洲之角到伊朗南部和印巴邊境，蔓延到20多個國家和地區。聯合國糧農組織（FAO）判斷，沙漠蝗蝗災波及區域達26萬多公頃，規模為25年一遇，1平方公里的蝗群1天就能吃掉3。5萬人的口糧，該地區1190萬人的糧食供應受到直接威脅。近年來，俄羅斯、北美和南美也遭遇到當地蝗蟲的襲擾。在世界範圍內，蝗災仍然對農業、經濟和環境構成重大威脅。

儘管蝗災與人類發展歷史長期相伴，但是真正在科學上對蝗災成因的認識不足百年。國際著名昆蟲學家和蝗蟲學之父尤瓦洛夫（Uvarov，1921）發現飛蝗之所以能成災是因為蝗蟲可以從低密度的散居型轉變為高密度的群居型，他因在蝗蟲研究方面的傑出貢獻，被英國皇家授予爵士頭銜。在尤瓦洛夫提出蝗蟲型變理論之前，人們把散居和群居蝗蟲認為是兩個不同的物種。散居型蝗蟲因密度較低，不發生遷飛，一般認為無害。群居型蝗蟲一旦形成就會導致蝗災發生，蝗群會大規模移動或遷飛導致更大範圍的蝗災發生。近80年來，對蝗群如何形成有許多的假說，分別有食物、繁殖地、性成熟、群集資訊素、氣候等假說，但是究竟是哪一個因素起主要作用以及其中的奧秘和機理並沒有在科學上被揭示。20世紀七十年代，國際上科學家們才逐步認識到群聚資訊素可能是蝗蟲能夠聚集的最關鍵因素。經過50多年幾代科學家的不斷努力，有幾種化合物被認為可能是蝗蟲的群聚資訊素，這些資訊素被命名為蝗醇、蝗酚等。但是，這些化合物中沒有一個化合物能符合群聚資訊素的所有標準，特別是沒有野外種群驗證的證據。

最近，中科院動物研究所康樂院士團隊透過分析飛蝗群居型和散居型飛蝗的體表和糞便揮發物，在35種化合物中鑑定到了一種由群居型蝗蟲特異性揮發的氣味，釋放量低但生物活性非常高的化合物，4-vinylanisole（4VA，4-乙烯基苯甲醚）。透過一系列行為實驗確定4VA對群居型和散居型飛蝗的不同發育階段和性別都有很強的吸引力。4VA能夠響應蝗蟲種群密度的變化，隨著種群密度增加而增加，甚至它的產生可由4-5只散居飛蝗聚集而觸發，具有很低的誘發閾值。研究人員在飛蝗觸角上的四種主要感器型別中，發現了4VA特異引起錐形感器的反應。在蝗蟲的上百個嗅覺受體中，他們發現定位在錐形感器中的嗅覺受體OR35是4VA的特異性受體。當使用基因編輯技術CRISPR/Cas9敲除OR35後，飛蝗突變體的觸角與錐形感器神經電生理反應顯著降低，突變體也對4VA的響應行為和吸引力喪失。那麼4VA在戶外和自然環境中能夠吸引和聚集蝗蟲嗎？研究人員將含有4VA的誘芯佈置在田間，透過室外草地雙選和誘捕實驗證明4VA對實驗室種群在戶外具有很強的吸引力。進而，他們將誘芯直接佈局到蝗蟲野外發生區天津北大港，大範圍的區塊實驗再一次證明4VA不僅能吸引野外種群，而且不受自然環境中蝗蟲背景密度的影響。本研究首次從化學分析、行為驗證、神經電生理記錄、嗅覺受體鑑定、基因敲除和野外驗證等多個層面對飛蝗群居資訊素進行了全面而充分的鑑定和驗證，發現和確立了4VA是飛蝗群聚資訊素，而過去報道已知的其他化合物都不具備群聚資訊素的所有條件，本項研究正規化將化學生態學的研究提高到一個新的階段。因此，這項研究被認為是昆蟲學研究的一個重要突破。文章在審稿之際，三位審稿人對文章分別給予了高度評價，兩位匿名審稿人認為“該研究旨在闡明4VA作為群居資訊素在飛蝗群聚過程中的作用，是一項令人印象深刻的、高技術的、深入的研究。”；“本研究聚焦於一個極具吸引力的生物學問題，在這個領域取得了非常重要的進展”。一位透明審稿人是國際著名神經生物學家、美國科學院院士、美國洛克菲勒大學萊斯莉·沃斯霍爾（Leslie B。 Vosshall）教授，她在審稿意見中明確表示“這項工作做出了令人興奮的發現，找到了一個人們長期尋找的蝗蟲群聚資訊素分子。文章包含了令人吃驚的多個層次的研究，我給予我無條件地支援，這項傑出的工作不要有任何拖延應該優先在《自然》雜誌上發表。”。

該研究不僅揭示了蝗蟲群居的奧秘，而且使蝗蟲的綠色和可持續防控成為可能。長期以來，人們對於蝗災的防治主要依賴化學殺蟲劑大規模的噴施，而不合理的化學農藥的使用對食品安全、生態系統和人類健康產生了巨大的負面影響。康樂院士團隊的這項研究將從多個方面改變人們控制蝗災的理念和方法：利用人工合成的資訊素可以在田間長期監測蝗蟲種群動態，為預測預報服務；利用人工合成的資訊素可以設計誘集帶誘集蝗蟲，並在誘集帶集中使用化學農藥或生物製劑將其消滅，從而極大地減少化學農藥的使用；根據4VA的結構設計拮抗劑，阻止蝗蟲的聚集；嗅覺受體OR35的發現，為使用基因編輯技術建立4VA反應缺失的突變體成為可能，這種突變體長期釋放到野外就可能在重災區建立起不能群居的蝗蟲種群，既在野外維持了一定數量的蝗蟲，又達到可持續控制的目的，將環境保護與害蟲控制有機地結合起來。因此，4VA和它的受體的發現將極大地改變防治蝗蟲的對策和技術。

人類對蝗蟲聚群成災的認識經歷了幾個重要突破。首先是尤瓦洛夫（Uvarov，1921）提出的著名的蝗蟲型變理論。該理論提出之後，先後在世界上發現大約有10種最具危險性的蝗蟲都有型變現象。第二個重要突破是英國科學家辛普森（Simpson）領導的團隊在20世紀90年代建立的沙漠蝗群居型與散居型行為判別模式和生理學特徵。第三個重要的突破是來自於中科院康樂院士團隊，他們從2004年起，開啟了蝗蟲型變基因表達調控和表觀遺傳調控的分子機理研究。現在，他們又發現了飛蝗群聚資訊素，揭示了飛蝗群聚的奧秘。這一發現具有重要的理論意義與應用價值，進一步推動了國際蝗蟲領域的研究。該研究工作以4-vinylanisole is an aggregation pheromone in locusts為題，於8月12日正式在Nature發表（doi： 10。1038/s41586-020-2610-4）。該研究得到了中科院戰略性先導科技專項、國家基金委重點專案等的支援。

飛蝗（Locusta migratoria）

飛蝗群聚資訊素4VA的鑑定與功能研究